Todi fu fondata tra l’VIII ed il VII secolo a.C. dagli Umbri su un colle situato sulla riva sinistra del Tevere, a circa 400 metri di altitudine e a breve distanza dal territorio abitato dagli Etruschi, col nome di Tutere, che significa “Città di confine”.

Secondo la leggenda, inizialmente la città doveva essere costruita ai piedi del colle, sulla riva sinistra del Tevere, ma la tovaglia con cui i fondatori stavano facendo colazione fu presa da un’aquila che, volando, la lasciò cadere sulla cima del colle. Questo accadimento venne interpretato come un segno degli dei, così i fondatori decisero di spostarsi e costruire la città in cima al colle.

Si sviluppò soprattutto fra il V e il IV secolo a.C., ricevendo forti influenze etrusche o venendo probabilmente essa stessa annessa dagli etruschi, secondo quanto tramandatoci dallo storico Stefano di Bisanzio. Nel III secolo a.C. iniziò il processo di romanizzazione, pur nel rispetto delle autonomie locali, fra cui il diritto di coniare moneta propria. Ottenne la cittadinanza romana (dopo l’89 a.C.) con l’ascrizione alla tribù Clustumina, venendo successivamente ribattezzata con il nome di Colonia Julia Fida Tuder (60 a.C. circa). A partire dall’età augustea ricevette un vigoroso impulso edilizio.

Dopo le invasioni barbariche e la guerra gotica (535-553), Todi venne annessa, con il resto d’Italia, all’Impero bizantino. Resterà romano-orientale anche dopo l’invasione longobarda, entrando a far parte, con Perugia ed altri centri umbri, del corridoio bizantino, che univa Roma con l’esarcato di Ravenna.